La colección municipal de arte moderno en Venecia comenzó en 1897 en concomitancia con la segunda edición de la Bienal. En 1902, el Municipio de Venecia nombró Ca’ Pesaro, un prestigioso palacio barroco recientemente donado a la ciudad por la duquesa Felicita Bevilacqua La Masa, como sede permanente de la Galleria Internazionale d’Arte Moderna. Contemporáneamente, en el entresuelo, entre 1908 y 1924, se albergan las históricas Exposiciones Bevilacqua La Masa que, en vivo contraste con la Bienal de Venecia, favoreció a una joven generación de artistas entre los que se encontraban Boccioni, Casorati, Gino Rossi, Arturo Martini. La colección se ha ido enriqueciendo a lo largo del tiempo a través de compras y donaciones.

Durante los primeros, se trata básicamente de las obras compradas por el Ayuntamiento a las Bienales de Venecia: hasta los años 50 se privilegió el arte europeo, de acuerdo con la Galleria Nazionale d’Arte Moderna de Roma, que, en cambio, de las Bienales obtenía obras de arte italiano. Sin embargo, a partir de la década de 1960, una nueva política de compras se dirigió justamente a esta. En concreto, aumentaron las obras del grupo de artistas ya mencionados que con las Exposiciones Bevilacqua La Masa y las batallas relacionadas con esta habían hecho famosa Ca’ Pesaro como centro propulsor de renovación del arte italiano.

Además, notable es la colección de obras del siglo XIX veneciano. En cuanto a las donaciones, estas comenzaron con la fundacional de 1897 por iniciativa del Príncipe Alberto Giovanelli, seguido del Barón Edoardo Franchetti, el Barón Ernst Seeger, Filippo Grimani, pero sobre todo por la Associazione Industriali e Commercianti Veneziani.

En 1914 se adquirieron las ceras más prestigiosas de Medardo Rosso, en los años 60 el legado De Lisi que enriqueció la Galería de obras de Morandi, De Chirico, Carra, además de las de Kandisky, Mirò, Matta, para cubrir los vacíos que la política municipal de compras había dejado, poco a poco hasta la valiosa donación de Wildt de 1990.