La collezione municipale d’arte moderna a Venezia è avviata nel 1897 in concomitanza con la seconda edizione della Biennale.
Nel 1902 il Comune di Venezia designa Ca’ Pesaro, prestigioso palazzo barocco da poco donato alla città dalla duchessa Felicita Bevilacqua La Masa, quale sede permanente della Galleria Internazionale d’Arte Moderna. Contemporaneamente nell’ammezzato vengono ospitate, negli anni tra il 1908 e il 1924, le storiche Mostre Bevilacqua La Masa che, in vivace contrapposizione alle Biennali di Venezia, favoriscono una giovane generazione di artisti tra cui Boccioni, Casorati, Gino Rossi, Arturo Martini.
La collezione si arricchisce nel tempo attraverso acquisti e donazioni.
Per i primi, si tratta sostanzialmente delle opere acquistate del Comune, alle Biennali veneziane: si privilegia fino agli anni ’50 l’arte europea, in accordo con la Galleria Nazionale d’Arte Moderna di Roma, che dalle Biennali rileva invece opere d’arte italiana.
A partire dagli anni ’60 una nuova politica di acquisti si rivolge invece proprio a questa.
Ne risultano in particolare incrementate le opere del gruppo di artisti già citati che con le Mostre Bevilacqua La Masa e le battaglie ad esse legate avevano reso famosa Ca’ Pesaro come centro propulsore di rinnovamento dell’arte italiana.
Notevole è inoltre la collezione di opere dell’Ottocento veneziano.
Per quanto riguarda le donazioni, esse hanno avvio con quella fondativa del 1897 da parte del principe Alberto Giovanelli, seguito dal barone Edoardo Franchetti, dal barone Ernst Seeger, da Filippo Grimani, ma soprattutto dall’Associazione Industriali e Commercianti Veneziani.
Nel 1914 vengono acquisite le più prestigiose cere di Medardo Rosso, negli anni ’60 il lascito De Lisi che arricchisce la Galleria di opere di Morandi, De Chirico, Carrà oltre che di Kandisky, Mirò, Matta a coprire dei vuoti che la politica comunale di acquisti aveva lasciato, via via fino alla preziosa donazione Wildt del 1990.
Da maggio 2017, infine, la collezione permanente del Museo si arricchisce del dialogo con gli ottantadue capolavori che la Fondazione Carraro ha destinato a Ca’ Pesaro.